...В 1921 году семья на короткое время переезжает в Москву и затем, в том же году, в Тифлис. В 1925 году Андроников окончил школу в Тифлисе и поступил на историко-филологический факультет Ленинградского университета и одновременно на словесное отделение Института истории искусств.
С 1928 года начал выступать как лектор филармонии.
Андроников окончил университет в 1930 году с дипломом литработника с журнально-газетным уклоном. С 1930 года работал сотрудником юмористических журналов «Ёж» и «Чиж».
С 1934 года работал библиографом в Государственной публичной библиотеке им. М. Е. Салтыкова-Щедрина. Ещё в годы учёбы в университете он начал исследования творчества М.Ю. Лермонтова.
В 1936 году Андроников опубликовал первую статью о Лермонтове в журнале «Труды Тифлисского университета», выпуск № 1. Статья называлась «К биографии М.Ю. Лермонтова». В 1939 году опубликовал книгу «Жизнь Лермонтова» и в том же году был принят в СП СССР.
В 1942 году работал литературным сотрудником газеты «Вперёд на врага» на Калининском фронте.
В 1947 году — кандидатская диссертация на тему «Разыскания о Лермонтове». В 1948 году опубликовал следующую книгу о Лермонтове «Лермонтов. Новые разыскания». В 1949 году вступил в ВКП(б).
Продолжал писать и публиковать статьи и книги о Лермонтове: «Рассказы литературоведа» (1949), «Лермонтов» (1951), «Лермонтов. Исследования, статьи, рассказы» (1952), «Лермонтов в Грузии в 1837 году» (1955). Монография «Лермонтов в Грузии в 1837 году» была засчитана как докторская диссертация в Московском университете в 1956 году.
Первое публичное выступление Андроникова как чтеца состоялось 7 февраля 1935 года в клубе писателей в Москве. Его выступления с устными рассказами стали пользоваться большой популярностью.
7 июня 1954 года Андроников впервые выступил на Центральном телевидении с циклом рассказов «Ираклий Андроников рассказывает». Было снято несколько фильмов, в которых он читал свои устные рассказы: «Загадка Н.Ф.И.», «Страницы большого искусства», «Портреты неизвестных», «Слово Андроникова».
Андроников внёс неоценимый вклад в исследование творчества и биографии М.Ю. Лермонтова. В 1964 году он опубликовал книгу «Лермонтов. Исследования и находки», в которой обобщил итоги своих многолетних историко-литературных изысканий. За неё в 1967 году ему была присуждена Государственная премия. Будучи членом редакционной коллегии, Ираклий Андроников принимал самое активное участие в создании «Лермонтовской энциклопедии», вышедшей в 1981 году.
Умер 11 июня 1990 года, (по другим источникам — 13 июня). Похоронен на Введенском кладбище.